Die Ortsbürgergemeinde St. Gallen führt die Geschäftsstelle der Stiftung St. Galler Museen seit Errichtung der Stiftung im Jahre 1978. Die Stiftung umfasst das Kunstmuseum, das Historische und Völkerkundemuseum, und das Naturmuseum.

Die Politische Gemeinde St. Gallen, die Ortsbürgergemeinde St. Gallen und der Kunstverein St. Gallen errichteten die Stiftung St. Galler Museen 1978 gemeinsam in der Absicht, die Sammlungen der Öffentlichkeit zu erhalten, dauernd zugänglich zu machen und den Bestand fachgemäss zu bewahren, zu erweitern und wissenschaftlich zu erschliessen.

Präsident des Stiftungsrats ist der Stadtpräsident. Die Ortsbürgergemeinde St. Gallen stellt seit 1981 den Präsidenten der Betriebskommission und ist damit eng in das Tagesgeschäft der st. gallischen Museen einbezogen. Als Vizepräsident des Stiftungsrats und Präsident der Betriebskommission amtet der derzeitige Bürgerratspräsident.

Stiftungsrat
Der Stiftungsrat ist das strategische Gremium der St.Galler Museen. Er wird  gebildet aus Vertretern des städtischen Parlaments, der Ortsbürgergemeinde  und des Kunstvereins St.Gallen. Er trifft sich in der Regel drei bis viermal jährlich.

Betriebskommission
Die Betriebskommission ist die operative Ebene der St.Galler Museen. Sie wird  gebildet durch Vertreter der Stadt, der Ortsbürgergemeinde und des Kunstvereins St.Gallen. Sie trifft sich in der Regl fünf bis sechsmal jährlich mit Beizug der Museumsdirektoren.