Die Ortsbürgergemeinde St.Gallen ist Mitstifterin der Stiftung Kunstmuseum St.Gallen, der Stiftung Historisches und Völkerkundemuseum St.Gallen und der Stiftung Naturmuseum St.Gallen.

Mit den drei Museen ist die Ortsbürgergemeinde seit jeher eng verbunden. Ursprünglich deren Eigentümerin, errichtete sie im Jahr 1978 gemeinsam mit der Stadt St.Gallen und dem Kunstverein St.Gallen die Stiftung St.Galler Museen. Während deren 33-jährigen Bestehens wirkten zahlreiche Mitglieder des Bürgerrats und Mitarbeitende der Ortsbürgergemeinde auf verschiedenen Ebenen der Stiftung aktiv mit.

Per 1. Januar 2012 wurde für die drei Museen je eine eigenständige Stiftung geschaffen. Die Ortsbürgergemeinde bleibt auch unter diesen neuen Strukturen engagiert. Sie stellt je zwei Vertreter in den drei Stiftungsräten, der Bürgerratspräsident präsidiert die Stiftung Naturmuseum und die Stiftung Historisches und Völkerkundemuseum, der Ratsschreiber führt deren Stiftungssekretariate. Zudem wird das Finanz- und Rechnungswesen der drei Stiftungen weiterhin durch die Ortsbürgergemeinde gewährleistet.

Hinzu kommen regelmässige Beiträge der Ortsbürgergemeinde an die Museen, die im Rahmen von Leistungsvereinbarungen gewährt werden.